ФИЗИОЛОГИЯ ЧЕЛОВЕКА, 2005, №6, с.91-96
КИШЕЧНЫЙ ЭНДОТОКСИН В РЕГУЛЯЦИИ АКТИВНОСТИ СИСТЕМЫ ГЕМОСТАЗА И ПАТОГЕНЕЗЕ ДВС-СИНДРОМА
М.В. Мешков, И.А. Аниховская, М.М. Яковлева, М.Ю. Яковлев
Институт общей и клинической патологии КДО РАЕН, Москва
Московский государственный медико-стоматологический университет
Измайловская детская городская клиническая больница, Москва
На примере 33 детей с врожденной урологической патологией показана роль почек в развитии эндотоксиновой агрессии и участие последней в нарушении регуляции гемостаза. Компенсированная хроническая эндотоксиновая агрессия у детей с изучаемой патологией при прогрессирующем уменьшении накопительно-вывыделительной функции почек трансформируется в субкомпенсированную или некомпенсированную с яркой клинической манифестацией: лихорадка, обострение хронического пиелонефрита, развернутая форма ДВС-III, макрогематурия. Предоперационная подготовка, направленная на коррекцию антиэндотоксинового иммунитета и гемостаза, улучшение пассажа мочи позволяет предупредить кровотечение и развитие других послеоперационных осложнений.
Эндотоксин (ЭТ) грамотрицательных бактерий представляет из себя липополисахарид (ЛПС), который обладает чрезвычайно широким спектром полезных и патогенных свойств [1]. Направленность биологического действия ЭТ зависит от его концентрации в общем кровотоке и активности антиэндотоксинового иммунитета (АЭИ) [2]. Избыточное поступление кишечного ЛПС в системный кровоток при абсолютной или относительной недостаточности АЭИ влечет за собой развитие эндотоксиновой агрессии (ЭА), которая может быть непосредственной причиной развития самых разнообразных синдромов и заболеваний [3].
В середине прошлого столетия К. Раби [4] постулировал ДВС-синдром при моделировании генерализованного феномена Шварцмана на кроликах (двукратная внутривенная инъекция ЭТ с интервалом в 24 часа), при котором наиболее ранимым органом являются почки, что может обусловливать развитие острой почечной недостаточности и быть непосредственной причиной смерти экспериментальных животных [5]. Этот факт представляется принципиально важным, поскольку при экспериментальной ЭА именно почкам принадлежит ведущая роль в выведении ЛПС из кровотока [6]. Исходя из этого нам представилось чрезвычайно интересным проследить динамику изменения показателей ЭТ в плазме крови, активности АЭИ и гемостаза у урологических больных с различной степенью нарушения накопительно-выделительной функции почек, которые, как мы полагаем, могли бы дать весьма полезную информацию о возможности участия ЛПС в регуляции активности системы гемостаза и патогенезе его нарушений, равно как и роли почек в выведении ЭТ из общего кровотока и организма человека.
МЕТОДИКА
Объектом исследования явились 33 ребенка, госпитализированных в Измайловскую детскую городскую киническую больницу в возрасте от 3 месяцев до 14 лет с гидронефрозом, развившимся в результате пузырно-мочеточникового рефлюкса или обструкции мочевыводящих путей. Патология, связанная с повышенной кровоточивостью или тромбозом в анамнезе у обследуемых и их родителей, была исключена. Операции, проводившиеся под эндотрахеальным наркозом, по травматичности и продолжительности были примерно одинаковыми. По тяжести общего состояния и лабораторным показателям рутинных методов исследования, пациенты были разделены на три группы. Двенадцать детей первой группы были госпитализированы в клинику в относительно удовлетворительном состоянии с нормальной температурой и нормальными лабораторными показателями (клинический анализ крови и мочи, биохимический анализ крови). Пиелонефрит, сопровождавший гидронефроз, был в стадии ремиссии. Послеоперационный период протекал гладко. Во второй и третьей группах гидронефроз сочетался с обострением хронического пиелонефрита. Больные второй группы (14 детей) поступали в стационар в состоянии средней тяжести с субфебрильной температурой, без лейкоцитоза, но со значительным уменьшением числа палочкоядерных лейкоцитов и повышенной СОЭ. В анализах мочи от 18 до 20 лейкоцитов в поле зрения. Мочевина и креатинин были нормальными. В до- и послеоперационном периоде всем пациентам проводилась антибактериальная и инфузионная терапия. Ранний послеоперационный период у всех детей этой группы осложнился развитием геморрагического синдрома в виде макрогематурии, длившейся от 3 до 8 дней, сопровождавшейся иногда образованием сгустков крови в мочевом пузыре и дренажах и/или кровотечением из области послеоперационных швов. В связи с этим при длительно не прекращающемся кровотечении у двух детей произведена ревизия области операции. Однако источник кровотечения в виде кровоточащего сосуда обнаружен не был. Кровоточила диффузно вся поверхность раны. Целенаправленная гемостатическая терапия под контролем динамической электрокоагулограммы во всех случаях имела успех. Состояние пациентов третьей группы (7 детей) при поступлении в стационар было тяжёлым, температура превышала 38 градусов, показатели лейкоцитов крови были также в пределах нормы и с «провалом по юным формам», лимфоцитозом, эозинофилией, резко повышенной СОЭ. В анализах мочи лейкоциты густо покрывали все поле зрения. С целью дезинтоксикации и коррекции ОЦК и КЩС им проводилась инфузионная терапия. Всем пациентам в среднем за 2 месяца до операции в связи с тяжелым общим состоянием была наложена нефро-уретерокутанеостома или проведено стентирование мочеточника. Послеоперационный период у 6 из них протекал сравнительно гладко, без геморрагического синдрома. И лишь у одного ребенка (возрастом 1 год и 8 месяцев) с тяжелым пороком развития почек, осложненным пионефрозом с лейкоцитозом (12.610), несмотря на нефростомию, послеоперационный период осложнился макрогематурией, что мы связываем с недостаточным сроком стояния нефростомы ( две недели) и поспешностью в проведении оперативного лечения.
Наряду с общепринятыми клиническими и лабораторными методами исследования многократно (5-7 раз) определялись концентрация ЛПС в плазме крови при помощи адаптированного [7] к клинике ЛАЛ-теста (E-toxate фирмы Sigma), показатели гуморального звена АЭИ при помощи скрининговой диагностической эндотоксин-тест-системы «СОИС-ИФА» [8] и гранулоцитарного звена АЭИ при помощи «ЛПС-теста-ИФА», определяющего показатели резервов связывания ЭТ лейкоцитами [9].
Состояние гемостаза многократно (5-7 раз) оценивалось с помощью электрокоагулографа Н-334. Предпочтение при исследовании гемостаза было отдано электрокуогулограмме (ЭкоГ), потому, что этот метод не требует больших материальных затрат, может проводиться в динамике у постели больного, в любое время и в любом количестве, позволяя сразу же проводить коррекцию.

Рис №1 Схема нормальной электрокоагулограммы
Гемостаз оценивался по следующим показателям ЭкоГ (Рис.№ 1): «Т-1» - время, соответствующее первой фазе свертывания крови - времени образования тромбина, которое определяется соотношением про- и антикоагулянтов; «Т-2» - время образования фибрина под воздействием тромбина (зависит от количества тромбоцитов и фибриногена); «Т» -время всех фаз свертывания крови - хронометрическая коагуляция; «Ам» - максимальная амплитуда - показатель гематокрита; «Ао» - минимальная амплитуда - структурная коагуляция, характеризующая плотность сгустка, способность его противостоять фибринолизу, зависящую от количества и качества тромбоцитов, фибриногена; а также «А-1» - амплитуда через 10 минут от начала ретракции и фибринолиза. Амплитуды соответствуют электропроводимости крови и представлены в условных единицах. Кроме того, «Т-3» - время ретракции сгустка и начала фибринолиза, и «ФА» -показатель фибринолитической активности, выраженный в процентах (ФА=А-1 х 100% : Am, по Л.Ф. Коблову [10] ). Кровь у всех детей забирали по общепринятой методике натощак, перед операцией и после нее, на 3-5 сутки после операции и при выписке пациентов домой.
Накопительно-выделительная функция почек изучалась с помощью динамической гаммасцинтиграфии (Гамма-камера «L-Sting», производства Израиль, сопряженная с системой обработки данных «Gold-Rada», версия 3,0 на базе персонального компьютера). Внутривенно вводился Тс-99т в дозе 80 МБК. Динамическая нефросцинтиграфия позволяла судить о раздельной и суммарной выделительной функции почек, уродинамике, анатомических особенностях и топографии почек.
Статистическая обработка данных проводилась при помощи компьютерной программы MS Excel (Ver. 5.0).
РЕУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Исходя из предполагаемого нами участия кишечного ЛПС в регуляции активности системы гемостаза и патогенезе ДВС-синдрома, мы сочли необходимым подразделить изучаемый нами контингент больных на три группы (см.таблицу №1), по степени нарушения накопительно-выделительной функции почек, поскольку этот парный орган у кроликов играет важную роль в элиминации ЭТ из системного кровотока и организма, а значит - во многом может определять концентрацию ЛПС в общей гемоциркуляции (см. таблицу №1).
Таблица №1 Показатели нарушения накопительно-выделительной функции почек по данным динамической нефросцинтиграммы
|
Степень нарушения сцинтиграфии |
Норма |
Средняя n=11 |
Выраженная средняя n=9 |
Тяжелая n=7 |
|
Т max. (мин.) |
5,2 ± 0,4 |
9,3 ± 3,6 р>0,5 |
14,6 ± 2,4 р<0,05 |
19,5 ± 2,2 р<0,001 |
|
Т 1/2(мин.)
|
12,0 ± 3,0 |
48,6±11,4 |
---------- |
---------- |
|
р<0,001 |
р<0,001 |
р<0,001 |
||
|
Индекс выведения (%) |
51,0 ± 5,0 |
18,3 ± 6,9 р<0,001 |
0 р<0,001 |
0 р<0,001 |
Данные, приведенные в Таблице №1 свидетельствует о том, что для средней степени нарушения накопительно-выделительной функции почек у наших больных более характерным было снижение выделительной функции, нежели функции накопления. Время максимального накопления радиофармпрепарата (Т max.) достоверно не отличалось от нормы (р> 0,5) и составляло 9,3 ± 3,6 мин., а время полувыведения радиофармпрепарата (РФП)- T-i/2 превышало норму в 4 раза ((Р<0,001). При этом индекс выведения (РФП) был почти в три раза ниже нормального и составлял 18,3 ± 6,9%, (р<0,001).
При выраженной средней и тяжелой степенях нарушения функции почек снижались обе функции, и накопительная, и выделительная. Время Тmах. было соответственно 14,6 ± 2,4 мин.и 19,5 ± 2,2 мин. и достоверно отличалось от нормы (р < 0,05 и р<0,001 соответственно); а период полувыведения Т Vi практически не преобладал над накоплением. Индекс выведения 0 %. Результаты сравнительного анализа данных динамической нефро-сцинтиграфии и показателей ЛАЛ-теста, тяжести общего состояния больных, температурной реакции и числа лейкоцитов периферической крови представлены в таблице №2 и свидетельствуют о прямой корреляционной зависимости между степенью нарушения накопительно-выделительной функции почек и концентрации ЭТ в общем кровотоке. Эта же зависимость наблюдалась и в отношении тяжести общего состояния пациентов и температурной реакции.
Таблица №2 Зависимость активности эндотоксина, тяжести общего состояния больных, температуры и количества лейкоцитов от степени нарушения накопительно-выделительной функции почек у больных с урологической патологией
|
Степень нарушения накопит./выделит. функции почек |
Активность эндотоксина EU/мл |
Тяжесть общего состояния |
Температура град. С. |
Лейкоциты х 10*9/л |
|
Средня n=12 |
1,5±0,2 |
Удовлетворит. |
36,6±0,25 |
7,0± 0,4 |
|
Выраженная средняя n=12 |
2,0± 0,2 * |
Средн. Тяжести |
37,5±0,2* |
7,0± 0,6 |
|
Тяжелая n=9 |
5,3± 1,2* |
Тяжелое |
38,5±045* |
7,7± 0,8 |
* разница показателей статистически достоверна (р < 0,05)
Таким образом, почки организма человека обладают очень важной - ЛПС-вывоводящей функцией. Нарастающая недостаточность выделительной функции почек (от средней до тяжелой) обусловливает прогрессирующий рост концентрации ЭТ в плазме крови (от 1,5 ± 0,2 до 5,3 ± 1,2 соответственно с достоверной разницей между тяжелой, выраженной средней и средней р<0,05) и, как следствие, увеличение температуры тела, поскольку ЛПС является эксклюзивным носителем пирогенности [2, 3].
На первый взгляд, показатели количества лейкоцитов при разных степенях нарушения функции почек достоверно не отличались и были в пределах нормы. Однако, если эти показатели рассматривать относительно тяжести общего состояния больных, температурной реакции и концентрации ЛПС, то они скорее будут сниженными, нежели нормальными. Во второй и третьей группах наблюдается «провал по юным формам», что является манифестацией истощения резервных возможностей миелопоэза и свидетельствует о длительном по времени раздражении костного мозга, которое может быть прямым следствием хронической ЭА, поскольку ЛПС является мультипотентным активатором, снимающим репрессию с генома.
С целью выявления возможной взаимосвязи между эндотоксин-антиэндотоксиновой системой и гемостазом был проведен сравнительный анализ всех показателей, полученных при исследовании в до- и послеоперационном периодах. Его результаты, отраженные в таблице №3., свидетельствуют о прямой корреляционной зависимости, существующей между изучаемыми показателями активности систем.
Таблица № 3 Нарушения в системе гемостаза в зависимости от состояния эндотоксин-антиэндотоксиновой системы
|
|
Концен-трация ЛПС в плазме крови, EU/мл |
Концентрация антиэндотоксиновых антител у.е.О.П. к |
Резерв связывания ЛПС гранулцитами, (%) |
Am у.е. |
Т1 (сек) |
Т2 (сек) |
Т (сек) |
Ао у.е. |
Т3 (сек) |
Фа (%) |
|
|
Re-гликолипиду |
Общем антигену |
||||||||||
|
I n=20 |
0,19 ± 0,03 |
200 ± 10 |
400± 20 |
4,9 ± 0,2 |
3,0 ± 0,1 |
211 ± 6,9 |
343 ± 15 |
551 ± 14 |
0,4 ± 0,03 |
0 |
23 ± 2,1 |
|
Нормокоагуляция |
|||||||||||
|
II n=34 |
1,6 ± 0,1 * ** |
214 ± 23 |
302 ± 24■ |
1,0 ± 0,3* |
3,5 ± 0,1■ |
212 ± 19 |
185 ± 31* |
397 ± 46■ ** |
0* |
603± 109* ** |
40 ± 4,5■ ** |
|
Компенсированная гиперкоагуляция |
|||||||||||
|
III n=29 |
2,1 ± 0,15* |
218 ± 31 |
305 ± 32 |
0,6 ± 0,3* |
3,3 ± 0,2 |
215 ± 24 |
143 ± 26* ** |
358 ± 48* ** |
0* |
∞* ** |
0* ** |
|
Некомпенсированная гиперкоагуляция |
|||||||||||
|
IV n=41 |
2,2 ± 0,25* |
226 ± 26 |
342± 35 |
0,6 ± 0,2* |
3,3 ± 0,2 |
258 ± 21 |
546 ± 51* ** |
803 ± 55* |
0,1± 0,02* ** |
295±38* ** |
22 ± 5,3 ** |
|
Субкомпенсированная гиперкоагуляция |
|||||||||||
|
V n=43 |
3,4 ± 0,3* ** |
307 ± 27* ** |
398 ± 38 ■■ |
0,75 ± 0,3* ** |
3,4 ± 0,1а |
284 ± 25* |
528 ± 45* |
788 ± 41* ** |
0,8 ± 0,1* ** |
40 ± 12* ** |
44 ± 3,0* ** |
|
Некомпенсированная гипокоагуляция с макрогематурией в 30 % случаев |
|||||||||||
|
VI n=ll |
5,8 ± 0,4* ** |
130 ± 28 ** |
258± 29* ■■ |
0* ** |
3,0 ± 0,1 |
205± 44 |
517± 7,0* |
738 ± 58■ |
0,6 ± 0,1 |
30 ± 15* |
53 ± 6,0* |
|
Некомпенсированная гипокоагуляция с макрогематурией в 100% случаев |
|||||||||||
*- отличие от нормы статистически достоверно (р < 0,001)
■ -отличие от нормы статистически достоверно(р < 0,05)
** - отличие между этими показателями статистически достоверно (р < 0,001)
■■ - отличие между этими показателями статистически достоверно (p < 0,05)
Параллельно с увеличением содержания ЭТ в общей гемоциркуляции (варианты II - VI) возрастала соответственно и активность свертывающей и противосвертывающей систем, гемостаз изменялся от компенсированной гиперкоагуляции (ДВС-I) до некомпенсированной гипокоагуляции - коагулопатии потребления (ДВС-Ш). Первый вариант таблицы представлен нормальными величинами показателей. Во втором варианте, увеличение концентрации ЛПС в общем кровотоке (1,6±0,2 EU/мл) соответствовала тенденция к повышению концентрации антигликолипидных антител (214±23 у.е.о.п.) и значительное снижение к общему антигену энтеробактерий (302±24 у.е.о.п.), угнетение гранулоцитарного звена АЭИ (резервы связывания снижаются до 1,0±0,3%). В системе гемостаза при этом отмечалась компенсированная хронометрическая и структурная гиперкоагуляция (уменьшение времени Т=397± 46 сек., снижение до нуля амплитуды Ао, увеличение времени Т3=603±109 сек. и повышение фибринолитической активности до 40±4,5%). Изменения изучаемых показателей у больных 2-ой группы, можно было бы квалифицировать как ЭА, если бы не отсутствие одного из ее составляющих - клинического манифеста (гемостаз компенсирован, геморрагический синдром отсутствует). Отсутствие клинической манифестации при повышении концентрации ЛПС 8 в раз по сравнению с нормой, которая не сопровождается столь же значимым приростом активности гуморального звена АЭИ, позволяет квалифицировать состояние детей как латентно протекающую или компенсированную хроническую ЭА.
В этой связи весьма интересна динамика изменения показателей системы гемостаза при дальнейшей тенденции увеличения активности ЭТ в плазме крови (варианты III и IV) близкой 2,0 EU/мл, когда мы констатировали наличии у пациентов либо субкомпенсированной (Т=803±55сек.; Ао=0,1±0,02у.е.; Т3=295±38сек.; ФА=22±5,3%), либо некомпенсированной (Т=358±48сек; Ао=0у.е; ТЗ=∞; ФА=0%) хронометрической и структурной гиперкоагуляции (ДВС-II), которая развивалась на фоне отсутствия повышения активности гуморального звена АЭИ и дальнейшего уменьшения резервов связывания ЛПС гранулоцитами. Состояние пациентов с такими показателями активности ЛПС, АЭИ и гемостаза представляется возможным квалифицировать как субкомпенсированную хроническую ЭА, различной степени тяжести, а концентрацию ЭТ в плазме крови близкой к 2,0 EU/мл у детей, как угрожающую развитием ДВС- II.
Для V и VI варианта характерно прогрессирующее увеличение концентрации ЛПС в общем кровотоке и развитие некомпенсированной гипокоагуляции, различной степени тяжести, которая прямо коррелирует с содержанием ЭТ в плазме крови и обратно - с активностью АЭИ. Такое состояние детей можно обозначить термином «некомпенсированная хроническая ЭА», которую как и субкомпенсированную можно подразделить на две разновидности (по степени тяжести). Для первой из них (вариант V), с концентрацией ЛПС 3,4± 0,3 EU/мл и резервами связывания ЭТ гранулоцитами 0,75±0,3%, характерен 1,5 кратный прирост титров антигликолипидных антител (307± 27у.е.о.п.) и некомпенсированная (ДВС-П-Ш) хронометрическая и структурная гипокоагуляция (Т=788±41 сек; Ао=0,8±0,1; Т3=40± 12сек; ФА=44± 3,0%), которая в 30% случаев сопровождалась кратковременной макрогематурией, легко купирующейся средствами коррекции ОЦК и КЩС, свежезамороженной плазмой или эпсилонаминокапроновой кислотой. При второй, наиболее тяжелой форме некомпенсированной хронической ЭА, средние показатели концентрации ЛПС возрастают до 5,8±0,4 EU/мл, а титры антигликолипидных антител, купирующие патогенные свойства ЭТ, снижаются до 130±28 у.е.о.п. при нулевых показателях резервов связывания ЛПС гранулоцитами с развитием коагулопатии потребления (Т=738±58 сек.; Ао=0,6±0,1у.е.; Т3=30±15сек.; ФА=53± 6,0%) , которая всегда (в 100% случаев) сопровождалась длительной макрогематурией с трудом поддававшейся медикаментозной коррекции (ДВС-III).
Таким образом, нарушение накопительно-выделительной функции почек, развивающееся вследствие наличия у детей врожденных пороков развития мочевыводящей системы, сопровождается развитием хронической эндотоксиновой агрессии, протекающей с обострениями. Средняя степень снижения накопительно-выделительной функции обусловливает увеличение концетрации ЭТ в плазме крови в 8 раз (1,6±02 EU/мл) с тенденцией незначительного увеличения активности гуморального и значительного снижения гранулоцитарного звена АЭИ, сопровождается компенсированной гиперкоагуляцией, но протекает без каких-либо клинических манифестов, что позволяет квалифицировать это состояние как компенсированная хроническая ЭА. Дальнейшее снижение накопительно-выделительной функции (до выраженной средней или тяжелой степени) сопровождается прогрессирующим ростомконцентрации ЛПС в общем кровотоке, трансформацией ЭА в субкомпенсированную или некомпенсированную форму, с гиперактивацией сиситемы гемостаза и развитием ДВС-синдрома. Лимитирующим патогенный эффект ЭА является АЭИ. Даже минимально сохраненных резервах (V вариант), несмотря на тяжелое общее состояние пациента, гипертермию, течение ДВС-П-Ш, макрогематурия отсутствует. Только резкое снижение гуморального звена АЭИ и отсутствие резервов гранулоцитарного его звена приводит к развитию развернутого ДВС-III, сопровождающегося макрогематурией. Таким образом, помимо ЭТ в механизмах регуляции активности системы гемостаза и патогенезе ДВС-синдрома принимает участие и АЭИ.
ВЫВОДЫ
1. Кишечный эндотоксин принимает участие в регуляции активности гемостаза и является облигатным фактором патогенеза ДВС-синдрома у детей с врожденной урологической патологией, сопровождающейся недостаточностью накопительно-выделительной функции почек.
2. Почки человека являются важным эндотоксин-элимирирующим органом, недостаточность накопительно-выделительной функции которого является причиной развития эндотоксиновой агрессии.
3. Выраженность нарушений в системе гемостаза и трудности их медикаментозной коррекции находятся в прямой зависимости от концентрации эндотоксина в общем кровотоке и в обратной от активности гуморального и гранулоцитарного звена антиэндотоксинового иммунитета.
4. При прогрессирующем уменьшении накопительно-выделительной функции почек у детей с врожденной урологической патологией компенсированная хроническая эндотоксиновая агрессия трансформируется в субкомпенсированную или некомпенсированную с яркой клинической манифестацией: лихорадка, обострение хронического пиелонефрита, развернутая форма ДВС-III, макрогематурия.
5. Предоперационная подготовка, направленная на коррекцию антиэндотоксинового иммунитета и гемостаза (свежезамороженная плазма, др.), улучшение пассажа мочи (нефростомия или стентирование), позволяет предупредить кровотечение и развитие других послеоперационных осложнений с изучаемой патологией, заслуживает дальнейшего совершенствования и выработки соответствующих алгоритмов.
ЛИТЕРАТУРА
1. Endotoxin in Health and Disease// Eds.: Brade H., Opal S.M., Vogel S.N., Morrison D.C. New York-Basel. 1999. 950 p.
2. Яковлев М.Ю. Элементы эндотоксиновой теории физиологии и патологии человека// Физиология человека. 2003.Т.29.№4.С.98
3. Яковлев М.Ю. «Эндотоксиовая агрессия» как предболезнь или универсальный фактор патогенеза заболеваний человека и животных// Успехи соврем, биол. Т. 123. №1. С.31.
4. Раби К. Локализованная и рассеянная внутрисосудистая коагуляция. М.: Медицина, 1974. 184с.
5. Пермяков Н.К., Яковлев М.Ю., Шляпников В.В. Острая почечная недостаточность (участие эндотоксина в патогенезе)// Пат.физиол. 1989.№6.С.77.
6. Westphal О., Luderitz 0., Galanos С. Et al. The story of endotoxin // Proc. 2-rd Internat. Conf. Adv. Immunopharm. 1975. P. 13.
7. Зенкевич О.Д., Аниховская И.А., Яковлев М.Ю. и др. // Патент РФ № 2093825. 2002.
8. Уразаев Р.А., Яковлев М.Ю., Аниховская И.А. и др. // Патент РФ № 2011993. 1994.
9. Лиходед В.Г., Яковлев М.Ю., Аполлонии А.В. и др. // Патент РФ № 2088936. 1997.
10. Коблов Л.Ф. Методы и приборы для исследования гемостаза// М. Медицина. 1975.